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Híbrido vs zona de introgresión en poblaciones naturales

Híbrido vs zona de introgresión en poblaciones naturales


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En el libro Introducción a la ecología molecular, los autores dicen que

La introgresión es la difusión de alelos de una población o especie a otra como resultado del cruzamiento o hibridación entre ellos.

Y esa hibridación es (aproximadamente) la reproducción de dos especies distintas.

Pensé que cuando hablábamos de zona de introgresión y zona híbrida, era lo mismo.

Pero aquí está mi interpretación:

Vea la imagen a continuación. En un área, tendría 2 poblaciones de 2 especies (A-E). Podrían cruzarse en el medio, esto se llamaría la zona híbrida (en C). Pero el cambio de alelo (o la transferencia de alelo) entre dos poblaciones no se realiza solo por hibridación (B vs C). Se puede realizar mediante una nueva crianza híbrida con una no híbrida (retrocruzamiento, en B). Entonces, B a D sería la zona de introgresión.

¡Realmente no sé qué pasaría en ese caso cuando 2 híbridos se cruzan juntos por los colores!

Entonces mi pregunta es: ¿Cuál es la diferencia entre la zona de introgresión y la zona híbrida (¿es correcta mi interpretación?)?


Creo que tienes razón. Véase Harrison, R.G. y E.L. Larson. 2014. Hibridación, introgresión y naturaleza de las especies. J. Hered. 105: 795-809. Consulte también https://www.differencebetween.com/difference-between-hybridization-and-vs-introgression/

Es interesante que no haya recibido ninguna respuesta a esto. Es una pregunta interesante (y creo que importante).


Estructura genética de zonas híbridas entre Silene latifolia y Silene dioica (Caryophyllaceae): evidencia de hibridación introgresiva

Las zonas híbridas naturales proporcionan una herramienta valiosa para estudiar la hibridación introgresiva, porque pueden contener una amplia variedad de genotipos que resultan de muchas generaciones de recombinación. Aquí utilizamos marcadores moleculares y variación morfológica para describir la estructura de dos zonas híbridas naturales entre Silene latifolia y Silene dioica en los Alpes suizos. Las poblaciones en ambas zonas híbridas consistieron en pocos híbridos intermedios y estuvieron dominadas por híbridos retrocruzados. Estos últimos también se encontraron en las poblaciones parentales en los márgenes de las zonas híbridas. De 209 marcadores de polimorfismo de longitud de fragmento amplificado (AFLP) puntuados en 390 individuos, solo 7 (3,3%) eran específicos de especie. Estos resultados indican que la introgresión entre S. dioica y S. latifolia es extensa y que las zonas híbridas actúan como puentes para el flujo de genes entre estas dos especies. El análisis del desequilibrio de ligamiento identificó pocas poblaciones en las que la hibridación está en curso, mientras que en la mayoría de las poblaciones el desequilibrio de ligamiento se ha erosionado. Cuando la hibridación está en curso, se observaron fuertes cambios en las frecuencias de los marcadores específicos de la especie y en los rasgos morfológicos. Se encontró que la introgresión de plástidos en la zona híbrida era bidireccional, pero solo el haplotipo de plástidos de S. latifolia se encontró en un fondo nuclear de S. dioica. Esta introgresión unidireccional de plastidios de S. latifolia a S. dioica se debe muy probablemente al flujo de polen de S. dioica a S. latifolia, y da como resultado la captura de plastidios. Las comparaciones entre los índices híbridos moleculares y morfológicos revelaron que la morfología en este sistema de estudio es útil para identificar híbridos, pero no para el análisis detallado de la estructura de la zona híbrida.


Las poblaciones híbridas filtran selectivamente la introgresión genética entre especies

Los híbridos han sido reconocidos desde hace mucho tiempo como una vía potencial para el flujo de genes entre especies que pueden tener importantes consecuencias para la evolución y la biología de la conservación. Sin embargo, pocos estudios han demostrado que los genes de una especie puedan introducirse o invadir otra especie en un área geográfica amplia. Usando 35 marcadores de polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción (RFLP) mapeados genéticamente de dos especies de álamos (Populus fremontii x P. angustifolia) y sus híbridos (n = 550 árboles), mostramos que la mayoría del genoma tiene prohibido introgresar de una especie en el otro. Sin embargo, esta barrera no era absoluta. Se encontraron ADNcp y ADNmt de Fremont en todo el rango geográfico del álamo de hoja estrecha, y el 20% de los marcadores nucleares del álamo de Fremont se introdujeron en distancias variables (algunos de más de 100 km) en el rango de la especie receptora. Las tasas de introgresión nuclear fueron variables, pero dos marcadores nucleares se introgresaron tan rápido como los marcadores mitocondriales y cloroplasto haploides heredados citoplasmáticamente. Nuestro análisis de todo el genoma proporciona evidencia de efectos positivos, negativos y neutrales de la introgresión. Por ejemplo, predecimos que los fragmentos de ADN que se introducen a través de varias generaciones de retrocruzamiento serán pequeños, porque es menos probable que los fragmentos pequeños contengan genes deletéreos. Estos resultados argumentan que la recombinación será importante, que la introgresión puede ser muy selectiva y que las fuerzas evolutivas dentro de la población híbrida "filtran" eficazmente el flujo de genes entre especies. Un filtro fuerte puede hacer que la introgresión sea adaptativa, prevenir la asimilación genética, conducir a mecanismos de aislamiento relajados y contribuir a la estabilidad de las zonas híbridas. Por lo tanto, en lugar de que la hibridación sea un factor negativo como se argumenta comúnmente, la hibridación natural entre especies nativas puede proporcionar una variación genética importante que impacta tanto los procesos ecológicos como evolutivos. Finalmente, proponemos dos hipótesis que contrastan la probabilidad de introgresión contemporánea versus antigua en este sistema.


Introducción

Los enfoques genómicos permiten una comprensión cada vez más profunda de las fuerzas que dan forma a la evolución de los genomas en las poblaciones. Si bien es evidente que la evolución del genoma depende de un equilibrio de mutación, evolución neutra, selección negativa y adaptación, la importancia relativa de cada uno de estos parámetros todavía se comprende solo en parte. Las exploraciones sistemáticas del genoma para barridos selectivos han demostrado que los loci bajo selección positiva reciente pueden detectarse fácilmente en poblaciones naturales, pero también que las firmas de barrido pueden generarse a través de efectos de deriva asociados con cuellos de botella poblacionales u otros factores demográficos [1], [2]. Por lo tanto, se han desarrollado varios procedimientos estadísticos más refinados que permiten distinguir mejor la selección positiva de los efectos de deriva [3] - [6]. En combinación con datos del genoma de alta densidad, es posible obtener conocimientos más profundos sobre el impacto de la selección positiva en la evolución del genoma.

Otro factor de creciente relevancia para comprender la composición genética de las poblaciones naturales es la introgresión alélica de otras subespecies o especies estrechamente relacionadas. Si bien es bien sabido que la hibridación entre poblaciones y especies diferenciadas es relevante para la evolución de muchas especies de plantas, la comprensión de que se están llevando a cabo procesos similares en poblaciones animales sólo ha llegado recientemente [7] - [10]. Si bien se han descrito varios ejemplos de especiación híbrida en animales, todavía hay pocos ejemplos de introgresión de regiones cromosómicas específicas [11] - [14]. La evidencia de que las regiones cromosómicas introgresadas desempeñan un papel en la adaptación es todavía anecdótica e implica una fuerte selección como en el caso de la resistencia a la warfarina en ratones [13] o las señales directas de elección de pareja en las mariposas [14].

Usamos poblaciones naturales de ratones domésticos (Mus musculus) para estudiar la genética de las adaptaciones [15] - [17]. Originarios de Asia, varias especies y subespecies de ratones han evolucionado dentro del género Mus en el último millón de años [18] -. M. m. doméstico y M. m. musculus se separaron hace unos 300.000-500.000 años, lo que refleja en número de generaciones y divergencia molecular relativa la división de chimpancés y humanos. Sin embargo, todavía se consideran subespecies, ya que se pueden cruzar y no viven en simpatía. Por otro lado, los machos híbridos suelen ser estériles [21], [22], lo que lleva a algunos autores a considerarlos como especies separadas [19].

Los ratones domésticos se han extendido por todo el mundo y viven en diversos hábitats. Como comensales de los seres humanos, también se han extendido en el contexto del desarrollo de la agricultura humana en Europa y Asia en los últimos miles de años, seguido de una colonización del resto del mundo a raíz del transporte marítimo transcontinental en los últimos cientos de años [ 18].

Para el presente estudio, usamos dos poblaciones naturales cada una de M. m. doméstico y M. m. musculus (Figura 1). Los dos M. m. doméstico las poblaciones son del sur de Francia (Fra) y Alemania Occidental (Alemania) y se derivan de una ola de colonización de Europa Occidental que comenzó hace unos 3.000 años [23]. La historia demográfica de los dos M. m. musculus Las poblaciones de la República Checa (Cze) y Kazajstán (Kaz) son más antiguas, pero lo más probable es que aún se encuentren dentro del marco temporal de la expansión agrícola de los seres humanos [24].

M. m. doméstico ocurre en Europa Occidental, M. m. musculus en Europa del Este y Asia. La línea roja discontinua marca la región de contacto donde se ha formado una zona híbrida clásica. Las muestras provienen de Francia (Fra - región Macizo Central), Alemania (Alemania - región Colonia / Bonn), República Checa (Cze - región Studenec) y Kazhakstan (Kaz - región Almaty, tenga en cuenta que esto ya no está en el mapa, como se indica por la flecha). El recuadro muestra la relación filogenética entre las poblaciones, así como una indicación de los parámetros utilizados para el modelado de poblaciones. Imagen de mapa basada en un mapa de http://d-maps.com.

Usamos el Affymetrix Mouse Diversity Genotyping Array [25] para genotipar individuos capturados en la naturaleza de las respectivas poblaciones. Esta matriz fue diseñada para cubrir la variación de M. m. doméstico y M. m. musculus ya que son la principal subespecie relevante para las cepas de laboratorio de ratones domésticos. Sin embargo, encontramos en nuestro análisis que llamar a los SNP en M. m. musculus parece menos confiable y, por lo tanto, hemos refinado los enfoques estadísticos para recuperar llamadas de genotipo confiables. Usamos estos datos para aplicar una serie de procedimientos estadísticos para detectar la selección positiva, por lo que cada procedimiento tiene sus méritos y problemas para tales pantallas. Nuestros datos de una pantalla amplia y sistemática del genoma para las regiones introgresadas proporcionan una nueva perspectiva importante sobre la frecuencia de la introgresión de las regiones cromosómicas entre poblaciones específicas. Para probar si las frecuencias observadas de las regiones introgresadas dentro de una población, así como sus longitudes, pueden explicarse solo por procesos neutrales, comparamos nuestros resultados con simulaciones coalescentes que prueban diferentes parámetros de migración y sugerimos que ambos, barridos selectivos causados ​​por alelos raros o nuevas mutaciones , así como la introgresión adaptativa de haplotipos dan forma a la composición de los genomas de los ratones.


Hibridación vs Introgresión

La hibridación y la introgresión son dos conceptos principales que pueden hacer maravillas en los estudios genéticos, filogenéticos y evolutivos, ya que conducen a la extinción genética y a nuevos genotipos y fenotipos. La hibridación es el proceso de cruzamiento entre dos individuos genéticamente distintos, mientras que la introgresión es el proceso en el que los individuos de la misma población se cruzan y experimentan un retrocruzamiento con uno o ambos padres. Ésta es la diferencia entre hibridación e introgresión.

Referencia:

1. Harrison, Richard G. y Erica L. Larson. “Hibridación, introgresión y naturaleza de los límites de las especies | Diario de la herencia | Oxford Academic ". Académico OUP, Oxford University Press, 22 de agosto de 2014. Disponible aquí


Patrón de introgresión natural en un Nothofagus zona híbrida de bosques templados de América del Sur

El flujo de genes interespecíficos es un fenómeno común en Nothofagaceae Sin embargo, la dinámica de la introgresión en las zonas híbridas sigue siendo en gran parte desconocida. Nos enfocamos en dos ecológica y morfológicamente diferentes Nothofagus especies de la Patagonia, Nothofagus nerviosa y Nothofagus obliqua. En una zona híbrida natural, establecimos dos parcelas separadas por 280 m de altitud (ca. 1.9 ° C de diferencia en la temperatura media) y dos subparcelas que capturaron la variación del micrositio (abundancia y distribución espacial de especies y predominio de la dirección del viento). Utilizamos un muestreo intensivo de individuos (2055, incluidos los adultos y la regeneración) y el genotipado molecular de 6 microsatélites nucleares altamente específicos de especies para la identificación y clasificación de híbridos, basados ​​en estimaciones de ascendencia y heterocigosidad entre clases. Evaluamos la contribución relativa de nuestros efectos de muestreo a la variación en la incidencia híbrida y la dirección de la introgresión utilizando modelos lineales generalizados de efectos mixtos. Determinamos que la hibridación introgresiva ocurre a una tasa global de 7.8% y que la variación se explica principalmente por las parcelas (la frecuencia a baja altitud fue aproximadamente el doble de la encontrada a gran altitud), mientras que estuvo menos influenciada por las subparcelas. La parcela de gran altitud estuvo dominada por retrocruces de última generación a norte. obliqua (bimodalidad asimétrica), mientras que la parcela de baja altitud consistió en híbridos intermedios (unimodalidad) y mostró asimetría para la introgresión entre subparcelas. No se detectaron diferencias entre los adultos y la regeneración, lo que sugiere barreras de aislamiento reproductivo de acción temprana. Los híbridos F1 ocurren con una frecuencia global de 3.8% y son fértiles, como indica la detección de híbridos de primera y última generación.

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Híbrido vs zona de introgresión en poblaciones naturales - Biología

Las zonas híbridas se pueden monitorear para comprender los cambios en la distribución de especies.

Las zonas híbridas se pueden monitorear para documentar la introgresión adaptativa.

La ciencia ciudadana puede ayudarnos a monitorear las zonas híbridas.

Las zonas híbridas pueden actuar como ventanas al cambio climático.

Definir los impactos del cambio climático antropogénico sobre la biodiversidad y la distribución de especies es actualmente una alta prioridad. Los modelos de nicho se centran principalmente en los cambios previstos en los factores abióticos; sin embargo, las interacciones de las especies y la evolución adaptativa afectarán la capacidad de las especies para persistir frente al cambio climático. Nuestra revisión se centra en el uso de zonas híbridas para monitorear las respuestas de las especies al cambio climático contemporáneo. El seguimiento de las zonas híbridas proporciona información sobre cómo los límites de distribución cambian en respuesta al cambio climático al iluminar los efectos combinados de las interacciones de las especies y la sensibilidad fisiológica. Al mismo tiempo, la naturaleza semipermeable de los límites de las especies nos permite documentar la introgresión adaptativa de alelos asociados con la respuesta al cambio climático.


Zonas híbridas y proceso evolutivo.

Las zonas híbridas ingresaron a la literatura evolutiva a través de la sistemática, debido al desafío que presentaban a quienes hubieran querido que su especie estuviera claramente demarcada. Los patrones de variación en las zonas híbridas fueron algunos de los factores importantes que llevaron a los sistemáticos interesados ​​en los procesos evolutivos a articular el concepto de especie biológica y a desarrollar argumentos a favor de la ubicuidad de la especiación alopátrica, la coadaptación de los fondos genéticos de las especies y el origen y naturaleza del aislamiento reproductivo (Mayr 1963). Más recientemente, las zonas híbridas han servido como "ventanas al proceso evolutivo" (Harrison 1990), proporcionando oportunidades para estudiar los efectos del flujo de genes, el enlace y varias formas de selección sobre la dinámica genética.

¿Qué deberíamos esperar aprender del estudio de las zonas híbridas? Podríamos esperar una comprensión de algunas preguntas tradicionales sobre la especiación: si ocurre no solo por divergencia alopátrica sino también por cualquiera de varios procesos parapátricos si las barreras reproductivas prezigóticas evolucionan en respuesta a la selección para el aislamiento cuál es la naturaleza de las diferencias genéticas entre especies y por qué las diferencias determinan cuáles pueden ser los resultados del contacto entre especies in statu nascendi. Podríamos usarlos para aprender sobre la epistasis y los factores que causan la divergencia de la población. Y hay preguntas sobre las zonas híbridas por derecho propio: ¿Se mueven? ¿Son el lugar de la nueva variación genética? ¿La hibridación transfiere adaptaciones entre especies, da lugar a nuevas adaptaciones o da lugar a nuevas especies?

Estas son algunas de las preguntas planteadas por los autores de los doce capítulos de este libro, de los cuales cuatro revisan cuestiones conceptuales y ocho describen estudios de casos. As the editor, Richard Harrison, points out, the study of hybrid zones has been invigorated by new theory and new techniques, especially the use of molecular markers, so that hybrid zones are now seen to be much more complex, and much richer in problems, than they seemed not long ago. The variety of topics and information in this book, consequently, is so great that we must focus our review on a few issues that we find particularly interesting. Throughout, we use Harrison's broad definition: Hybrid zones occur when genetically distinct groups of individuals meet and mate, resulting in at least some offspring of mixed ancestry.

Hybrid Zones and Speciation

Studies of hybrid zones and of speciation are intimately related. Traditionally, "primary" and "secondary" zones have been conceptually distinguished and attributed respectively to differentiation in situ versus secondary contact of populations that differentiated in allopatry. Secondary zones have been identified by multiple concordant clines (including those for presumably neutral markers), and the prevalence of such concordance is one of the traditional arguments for the ubiquity of allopatric speciation (Mayr 1963). It has been argued, however, that primary and secondary zones cannot reliably be distinguished because, inter alia, clines are "attracted" to regions of low density or other interruptions of gene flow, are attracted to each other because of linkage disequilibrium, and create a barrier to the flow even of neutral alleles (Endler 1977 Barton 1983).

In this volume, Mallet most vehemently cites these difficulties and contends that "we do not know the relative likelihood of different modes of speciation, and so it does not seem sensible to accept either [the allopatric or parapatric] model as a null hypothesis" (p. 244). He advocates parapatric speciation, using as a model the Mullerian mimic races of Heliconius butterflies, in which positive frequency-dependent selection creates narrow hybrid belts. Citing evidence against origin of these races in the much-debated Amazonian Pleistocene refugia, Mallet proposes that a new color pattern is fixed in a deme by a peak shift and then spreads by interdemic selection owing to differential deme productivity - that is, by Wright's shifting-balance process. A skeptic might note that this aspect of the shifting-balance theory is strongly debated (Crow et al. 1990, Barton 1992), that it depends on undocumented differences in productivity, and that fixation by a peak shift in a deme is an effectively allopatric process (since it requires low gene flow into the deme note that allopatry and parapatry are a continuum, measured by the migration parameter). Peak shifts between color patterns may be feasible in small demes, since the patterns are subject to positive frequency-dependent selection and there may also be selection against intermediate color patterns, which are generally determined by several gene differences. Nevertheless, mass selection for new patterns could occur if the relative abundance of different model (co-mimic) species changed substantially. Whatever the validity of Haffer's (1969) putative Amazonian refugia might be, we are not convinced by Mallet's dismissal of the possibility that the distribution of Heliconius color patterns can be explained by factors such as spatial variation in the frequency of different co-mimics or different predators. Mallet generalizes from Heliconius raciation to underdominant chromosomes and epistatic gene combinations, arguing that the shifting-balance model could equally well cause parapatric speciation by such substitutions. But unless spread of a new combination is halted by incompatibility with another new, equally fit combination spreading from another focus, interdemic selection of the kind Mallet envisions will simply alter the character of the entire species, rather than generate two species from one. Multiple origins of superior new combinations are of course possible (and are suggested by some chromosome patterns described in Searle's chapter), but they do add a burden to an already rather unparsimonious hypothesis.

Despite the supposed difficulty of distinguishing primary from secondary hybrid zones, several of the authors in this book (e.g., Barton and Gale, Szymura, Hewitt, Patton, Searle) interpret many of their hybrid zones as products of secondary contact, citing diverse reasons for this conclusion, such as Pleistocene history and the location of the zone (Hewitt), the variety of habitats over which each taxon is distributed (Patton), and the multiple chromosomal and genic differences that together reduce hybrid fertility and are unlikely to have formed concordant clines in a continuous population (Searle). To these criteria might be added phylogeographic patterns such as those described for several taxa in southeastern North America (Bermingham and Avise 1986), in which whole clades of haplotypes meet at a hybrid zone. Hybrid zones may retard diffusion of neutral markers, but if they do so for only a few thousand generations as Barton and Gale estimate for the Bombina (fire-bellied toad) hybrid zone, then this will often be insufficient time for monophyletic clades of genes to develop on either side of the zone, and a history of spread from relatively small isolated populations will often be a more plausible interpretation. A review of the kinds of evidence that might distinguish primary from secondary zones, and therefore clarify the origin of incipient species, would have been a useful addition to this book.

Several authors discuss data that can shed light on the genetic basis of reproductive (especially postzygotic) isolation. Szymura describes data on the Bombina hybrid zone, and Barton and Gale summarize the theoretical analysis leading to the estimate that perhaps 55 effective loci contribute to the lower fitness of Bombina hybrids. Searle reviews chromosome hybrid zones in mammals, in a chapter that may be a revelation to those who (like us) only superficially understand karyotype evolution. Many rearrangements have surprisingly little effect on heterokaryotype fertility, or fail to lower fertility in natural populations even when similar rearrangements do so that have arisen in laboratory stocks. Multiple rearrangement differences, however, often do pose substantial barriers to gene flow. Independently segregating rearrangements form coincident clines in some cases, which Searle interprets as instances of secondary contact but in Sorex shrews and some other examples, they are spatially staggered and thus provide little impedance to gene flow. Searle argues that natural selection against multiple heterozygotes may separate the clines, citing as evidence hybrid zones dominated by a homozygous karyotype different from those of the hybridizing races. Both Searle and Shaw et al. emphasize the difficulty of separating the effects of structural rearrangement and gene differences on postzygotic isolation and suggest that both contribute in most cases. Experimental studies of polyploidy in plants, however, have resolved several cases, and in this book, Shaw et al. describe a clever analysis of a most unusual hybrid zone in the grasshopper Caledia captiva, from which they attribute 42% of [F.sub.2] inviability to recombination in the hybrid progeny of chromosomally different but genically equivalent populations. The contribution of chromosomal rearrangements to postzygotic isolation is a controversial issue, at least for animals (White 1978 Coyne et al. 1991 King 1993 Coyne 1994), that may not be resolved for some time.

The possible fates of hybrid zone are many and are related to both the causes of hybrid zones and their evolutionary consequences. They may move, as Shaw et al. demonstrate in Caledia. They may break down more or less in situ, owing to neutral introgression or, as described by Rieseberg and Wendel and by Searle, to selection of alleles that ameliorate hybrid unfitness. One potential fate of particular interest is the long-debated possibility of reinforcement of prezygotic isolation between partially isolated populations, completing the process of speciation. Howard surveys the relevant literature and finds abundant evidence of patterns of reproductive character displacement, but convincing evidence of the process of reinforcement in only four cases. In many instances, however, the evidence on reinforcement is only incomplete, not contrary, and Howard concludes that reinforcement may be more credible than many authors have argued. He attempts to dispatch nine theoretical objections to reinforcement with, we believe, mixed success. For example, we agree that there is little force to the argument that genetic variation for assortative mating will be unavailable, for abundant experimental evidence contradicts this supposition (Rice and Hostert 1993). But Howard perhaps underestimates the force of the argument that recombination dissociates genes that contribute to assortative mating and to hybrid unfitness (Sanderson 1989), an argument that, as Howard notes, applies also to some models of sympatric speciation. This and other theoretical problems to which Howard makes at least some concession may make the compound probability of reinforcement quite low indeed. Nonetheless, Howard may well be right in suggesting that reinforcement appeals to evolutionary biologists not because it justifies preconceived ideas on the nature of species, but because it seems to explain patterns they find in nature.

Botanists, and occasionally zoologists, have suggested that hybrid zones may evolve into stabilized, genetically distinctive populations or even species. Arnold and Bennett present strong molecular evidence of the hybrid origin of a species of Iris, as do Rieseberg and Wendel for three species of Helianthus (sunflower). The latter authors, in a richly informative review of introgression in plants, also consider and come to only tentative conclusions about whether hybridization transfers adaptations between species, and whether it is a source of novel adaptations. The stabilized hybrid species of sunflowers studied by Rieseberg and coworkers have novel habitat associations, suggesting that hybridization may indeed give rise not only to new taxa but also to new adaptations. This outcome of hybridization, which has also been suggested for allopolyploidy (Stebbins 1950 Levin 1983), may have macroevolutionary consequences that deserve exploration with the growing array of molecular techniques.

Stability and Analysis of Hybrid Zones

Hybrid zones may be stable or unstable with respect to position and with respect to genetic dynamics (a distinction that is rarely made explicit in the hybrid-zone literature). In a number of intriguing cases, narrow hybrid zones are thought to have persisted for thousands of years, usually on the assumption that contact between populations isolated in Pleistocene refugia occurred soon after the retreat of the most recent ice sheet. However, evidence is rarely presented that contact was immediately postglacial, rather than much more recent. Hewitt supports this assumption for a Chorthippus grasshopper hybrid zone in the Pyrenees by noting, among other points, that the hybrid zone maps very precisely along the tops of the mountains, as this scenario predicts. Another notable example of a clearly stated justification for this assumption is Meise's (1928) early, careful analysis of the famous hybrid zone between hooded and carrion crows (Corvus) that is about 10 km wide and runs through Scotland and central Europe (figured in Mayr 1963, p. 370). Based on crow fossils from an archeological site in southern Norway, judged to be about 8000 yr old, and on the existence of the hybrid zone in Scotland, which he plausibly supposed was formed before Britain was separated from the continent 8000-9000 yr ago, Meise concluded that the hybrid zone was at least 8000 yr old. He proposed that these generalized birds expanded northward at the same rate as did their forest habitats. This is surely a reasonable supposition for many species. Meise had little direct evidence on the rate of postglacial forest expansion, but more recent evidence indicates lags of less than 3000 yr between glacial retreat and reforestation, although, to be sure, species move at different rates (Pielou 1991).

Even if contact were initiated thousands of years ago, of course, it is possible that the breakdown of reproductive isolation is more recent. Nevertheless, Mayr (1942, 1963) cited the duration of the hybrid zones in Corvus and other taxa as evidence both for genetic coadaptation and against reinforcement of prezygotic isolation. In recent decades, much attention has been directed toward developing explicit models to explain how stable hybrid zones might be maintained. Theoretically, hybrid-zone stability may result from hybrids being (1) less fit as a consequence of their interactions with their environment, (2) more fit than parental genotypes in an intermediate or novel environment, with clines following a gradient in selection coefficients, or (3) intrinsically less fit than "pure" individuals because of genetic incompatibilities, without an ecological component to selection. In (2), hybrid-zone maintenance depends only on selection, independent of dispersal, whereas (1) and (3) involve a balance between selection and dispersal. Moore and Price provide the useful terms "exogenous" selection for (1) and (2) and "endogenous" selection for (3). In recent years, most efforts to explain apparent stability of hybrid zones have focused on (3), a dynamic equilibrium model based on endogenous hybrid inferiority. Hybrid zones of this sort are known as "tension zones" (Key 1968, Barton and Hewitt 1985) and have been the subject of extensive theoretical and modeling work by Barton and colleagues (summarized in this book by Barton and Gale).

Interestingly, although exogenous selection has been cited as a factor that makes it difficult to distinguish primary from secondary zones, the majority of hybrid zones described in this volume are attributed to endogenous selection (indeed, Barton and Hewitt [1985, 1989] have argued that most hybrid zones that have been identified are tension zones). For example, Shaw et al. report complete inviability of [F.sub.2]s and partial inviability of backcrosses in hybridizing Caledia grasshoppers, and Hewitt and colleagues have found that when two Chorthippus grasshoppers are crossed, [F.sub.1] males show severe testis dysfunction and are sterile. Exogenous selection may be more difficult to demonstrate, but is invoked by Moore and Price to explain a hybrid zone in flickers (Colaptes), based on its concordance with climatic variables and the distributions of other organisms by Arnold and Bennett (also see Cruzan and Arnold 1993), who cite both greenhouse data on shade tolerance and the habitat distributions of parental and hybrid irises (Iris) and by Mallet, who describes the Mullerian mimic races of Heliconius butterflies. The Heliconius case, in which narrow contact zones are maintained by positive frequency-dependent selection (resulting from predation by birds) is unusual in that it has the dynamics of a tension zone but is maintained by extrinsic ecological selection. Demonstrating and determining the causes of exogenous selection may require experiments, such as reciprocal transplantation, but almost the only experimentation reported in this book is the work on Iris described by Arnold and Bennett (but see Mallet and Barton [1989] on Heliconius). Clearly, experimentation will be an important complement to the extensive description that has characterized most study of hybrid zones thus far.

Many hybrid zones do not fit neatly into the classification scheme outlined above. For example, Hewitt (1989) has argued that in many cases taxa have probably experienced repeated cycles of range expansion and contraction in conjunction with climatic cycles of cooling and warming. This could result in important differences accumulating through all stages of allopatry, parapatry, and sympatry, blurring the distinction between hybrid zones resulting from primary divergence versus secondary contact. Similarly, some hybrid zones are maintained by a combination of endogenous and exogenous selection. For example, in the Gryllus hybrid zones studied by Rand and Harrison (1989), one of the two reciprocal crosses produces no offspring (endogenous selection), but there also appears to be strong ecological selection for alternate multilocus genotypes in different microhabitats (exogenous selection). A similar situation may hold for the Louisiana irises (Arnold and Bennett, chap. 5 Cruzan and Arnold 1993) and many other systems.

Given this diversity of structure and dynamics, hybrid-zone biologists will turn eagerly for guidance to the chapter by Barton and Gale on "Genetic analysis of hybrid zones", which describes how genotypic and phenotypic patterns in a hybrid zone can be used to draw inferences about the dynamic processes that account for hybrid-zone stability. The authors summarize the techniques developed by Barton and collaborators for analyzing hybrid zones using information on spatial patterns of gene frequencies, linkage disequilibria, and quantitative characters to estimate selection and dispersal parameters. Particularly helpful is their explanation of how to integrate data on discrete characters with quantitative trait data. For field workers, however, this chapter falls somewhat short of the generality implied by its title, because although the techniques are elegant and are shown to be robust in several important ways, the authors do not address the question of precisely when the methodology is appropriate and when it is not. Exactly what are the important assumptions of the models presented here, how generally are they met in nature, and how might we tell? Do dispersal estimates derived from linkage disequilibria depend on assuming a stable state (instead of, say, ongoing completely neutral diffusion) and, if so, how should this assumption be tested? How do details of population structure affect the behavior of the models? How about heterogeneity of population densities or dispersal parameters? What sort of data, and how much, are necessary for meaningful results? Some of these questions are addressed to some degree in the body of the text or in the mathematical appendix, but a more systematically organized "cookbook," with explicitly stated assumptions, would be extremely helpful - perhaps a flow chart to guide the investigator from the first suspicion of hybridization through each step of analysis. If such a general guide is impossible given the diversity and complexity of natural situations, a discussion of why this is so would be very useful.

Real and theoretical hybrid zones will often differ substantially. In some instances, such deviations might be important simply because they lead to inaccurate parameter estimates in other cases, they may indicate fundamental differences from the evolutionary dynamics of the clines described by the models. For example, work in recent years by several researchers (Rand and Harrison 1989 Cruzan and Arnold 1993 Rieseberg and Ellstrand 1993) has led to the recognition that habitats, and associated genotypes, may often be patchily distributed, resulting in a "mosaic" hybrid zone, for which a cline analysis is presumably quite inappropriate (although the question of relevant biological scale is critical here - a mosaic pattern at one scale could be a simple cline at a larger scale). In a still greater departure from standard models, Hewitt suggests that the traditional view of two "fronts" of taxa coming into contact and diffusing into each other following isolation is probably often unrealistic. Rather, it is likely that small numbers of long-distance migrants move beyond the "front lines" and establish populations. Although mixing of alleles associated with heterozygote disadvantage will eventually result in a tension zone with equilibrium dimensions, for neutral alleles, such long-distance colonization can lead to clines considerably broader than expected. Hewitt notes, further, that even in the case of heterozygote disadvantage, if dispersal is low (Nm [less than] 1), colonies of homozygotes established by early pioneers may persist, leading to a fine-scale mosaic. Mallet provides another example of biological realism that might alter the conclusions of an analysis. In discussing what he believes to be moving clines in Heliconius, he suggests that the usual prediction that tension zones will be trapped in areas of low population density hinges on the assumption that dispersal rates are homogeneous across a hybrid zone, whereas in reality dispersal might instead be greater out of regions with low resource density. None of the authors emphasizes the possible role of habitat selection in maintaining the position of animal hybrid zones. This may be a plausible hypothesis for cases such as the flickers, in which a hybrid zone persists despite broad dispersal and no evidence of either assortative mating or reduced reproductive success of hybrids (Moore and Price). Indeed, the genetics of habitat selection in hybrid zones is an intriguing topic that has received almost no attention. In instances such as Bombina, in which parental taxa (and hybrids that resemble them) differ in breeding habitat (Szymura), genetic differences in habitat selection may both retard introgression and at the same time break down because of introgression. Both theoretical and empirical studies of this problem may prove fruitful.

Recent decades have seen major theoretical progress and a remarkable accumulation of data on patterns of variation in particular hybrid zones. On the theoretical front, the major challenge, perhaps, is to expand theory so as to encompass the diversity of situations and rampant heterogeneity that students of hybrid zones find or suspect. Molecular biology has provided an ever-expanding arsenal of analytical techniques, permitting high-resolution descriptions of distribution patterns of molecular markers. Using a combination of uniparentally inherited cytoplasmic and biparentally inherited nuclear markers has proved to be an especially powerful approach for drawing inferences about hybrid-zone dynamics (Arnold 1993). These new tools have both confirmed suspected patterns and provided completely new insights. However, as Rieseberg and Wendel emphasize, it is often very difficult to move beyond mere descriptions of pattern to an understanding of evolutionary processes and mechanisms. For example, although detailed analysis of molecular markers has clearly confirmed the long-held belief that introgression is common in plants, determining the evolutionary importance of this introgression is a more elusive goal. As Rieseberg and Wendel note, such questions will require supplementing molecular descriptions of hybrid zones with ecological studies of populations, including experimental approaches (e.g., reciprocal transplant experiments using parental and recombinant genotypes in different environments, or examination of the effects of introgression on reproductive barriers). Arnold and Bennett describe the beginning of such an integrated program, which may well point the way toward understanding patterns of selection in hybrid zones (also see Arnold and Hedges 1995). As part of such a program, the importance of studying multiple contact zones cannot be overemphasized. By studying the same taxa in different situations, it may be possible to correlate differences in hybrid-zone structure with characteristics such as age, population structure, and congeners present. It appears to us that this approach has been underutilized, although it is of course not an option with every system.

Arbitrarily chosen molecular and morphological markers have provided abundant insights into hybrid zones, but they have not answered some of the most difficult and important questions: on what genes and characters does selection act, and what are the agents of selection? Although Hybrid Zones and the Evolutionary Process provides a fascinating, rich account of the current study of hybrid zones, much of the most important work lies ahead.

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D-statistics for Dummies: A simple test for introgression

Introgressive hybridization seems to be a common phenomenon. The advent of genomic data has revealed the exchange of genetic material between numerous species (see for example Mallet et al. (2016) and Taylor & Larson (2019) for recent reviews). In concert with the explosive expansion in genomic resources, scientists have developed several statistical tests to detect introgression. I have provided an overview of these methods in my Avian Research paper: “Avian Introgression in the Genomic Era”. However, new methods keep popping up and a recent addition to the introgression-toolbox is particularly interesting: in the journal Biología molecular y evolución, Matthew Hahn and Mark Hibbins introduce a three-sample test for introgression.

To understand the rationale behind this test – which has been dubbed D3 – we first have to delve into the D-statistic, also known as the ABBA-BABA-test. This approach was developed to quantify the amount of genetic exchange between Neanderthals and modern humans. The rationale behind this test is quite straightforward: it considers ancestral (‘A’) and derived (‘B’) alleles across the genomes of four taxa. Under the scenario without introgression, two particular allelic patterns ‘ABBA’ and ‘BABA’ should occur equally frequent. An excess of either ABBA or BABA, resulting in a D-statistic that is significantly different from zero, is indicative of gene flow between two taxa. A positive D-statistic (i.e. an excess of ABBA) points to introgression between P2 and P3, whereas a negative D-statistic (i.e. an excess of BABA) points to introgression between P1 and P3.

A Z-score can be calculated to assess the significance of the D-statistic. I will not explain the mathematical underpinnings of the Z-score. All you need to know, is that a Z-score bigger than 3 or smaller than -3 can be interpreted as a significant result. Interested readers can check Durand et al. (2011) for more information.

The figure below illustrates the D-statistic with an example from my own work (see Ottenburghs et al. (2017) for more details). Comparing the genomes of four goose species reveals that Cackling Goose (Branta hutchinsii) and Canada Goose (B. canadensis) share more derived alleles than expected by chance. The resulting positive D-statistic suggests introgression between these species, which is not that surprising because there is a hybrid zone between these geese.

The positive D-statistic indicates an excess of ABBA-patterns in the genomes of these geese, suggesting introgression between Cackling Goose (Branta hutchinsii) and Canada Goose (B. canadensis). Based on Ottenburghs et al. (2017) Biología Evolutiva BMC

Three-sample Test

One limitation of the D-statistic is that you need an outgroup to discriminate between ancestral and derived alleles. The method by Hahn and Hibbins circumvents this issue by focusing on branch lengths instead. Let’s see how this works. Consider a tree with three species: A, B and C. The correct arrangement of these species is shown below: A is more closely related to B than to C. In this case, there are two discordant arrangements: AC and BC. When there is no introgression, these discordance patterns should occur in equal frequencies. With introgression, however, we can expect other patterns. The authors explain that “introgression between B and C leads to both more trees with a BC topology and a shorter pairwise distance between these two lineages. As a result, dB–C [i.e. genetic distance between B and C] will be smaller than dA–C [i.e. genetic distance between A and C], leading to a negative value of D3. Conversely, gene flow between A and C leads to positive values of D3.”

Two discordance arrangements (BC and AC) are expected in equal frequencies when there is no gene flow. With introgression, one pattern becomes more common and results in a decreased genetic distance between some species. From: Hahn & Hibbins (2019) Biología molecular y evolución

Putting it into Practice

From this line of thinking, the researchers deduced a formula (see below) that is solely based on the genetic distances between the species and does not require an outgroup. I applied this new statistic to my goose data. I searched through my PhD-archive and found a table of genetic distances between the different goose species. Putting these numbers into the formula resulted in a D3 of -0.01 This outcome suggests gene flow between B and C, which corresponds to Cackling Goose and Canada Goose. This is in line with my findings based on the D-statistic (luckily…). Unfortunately, I could not test the significance of this result.

Some Cautionary Notes

This new statistic seems promising for studies that could not sample an appropriate outgroup. However, one should not take this method at face value. A significant D3-statistic does not automatically mean that there has been introgression. Other evolutionary processes can influence this statistic (similar to the classic D-statistic). For example, population structure in the ancestor can produce deviations in the number of discordance topologies. Or introgression might come from unsampled or extinct species. Therefore, it is important to complement these statistics with other analyses to quantify introgression.

Durand, E. Y., Patterson, N., Reich, D., & Slatkin, M. (2011). Testing for ancient admixture between closely related populations. Biología molecular y evolución, 28(8), 2239-2252.

Hahn, M. W., & Hibbins, M. S. (2019). A three-sample test for introgression. Molecular Biology and Evolution.

Leafloor, J. O., Moore, J. A., & Scribner, K. T. (2013). A hybrid zone between Canada Geese (Branta canadensis) and Cackling Geese (B. hutchinsii). El Auk, 130(3), 487-500.

Mallet, J., Besansky, N., & Hahn, M. W. (2016). How reticulated are species? BioEnsayos, 38(2), 140-149.

Ottenburghs, J., Megens, H. J., Kraus, R. H., Van Hooft, P., van Wieren, S. E., Crooijmans, R. P., Ydenberg, R.C., Groenen, M.A.M. & Prins, H. H. T. (2017). A history of hybrids? Genomic patterns of introgression in the True Geese. Biología Evolutiva BMC, 17(1), 201.

Ottenburghs, J., Kraus, R. H., van Hooft, P., van Wieren, S. E., Ydenberg, R. C., & Prins, H. H. (2017). Avian introgression in the genomic era. Avian Research, 8(1), 30.

Taylor, S. A., & Larson, E. L. (2019). Insights from genomes into the evolutionary importance and prevalence of hybridization in nature. Nature Ecology & Evolution, 3(2), 170-177.


Ver el vídeo: Jofre-Rodríguez: Genome-wide patterns of introgression across clinal hybrid zones in swordtails (Enero 2023).